En 1836, el astrónomo y matemático inglés John Herschel le escribió a Charles Lyell elogiando su libro Principios de Geología y su valor en declarar que “[...] el misterio de misterios, ...es el reemplazo de especies extintas por otras”. Herschel después afirmó: 

 

El Creador [...] opera a través de una serie de causas intermedias y, en consecuencia, el origen de especies nuevas podría siempre venir bajo nuestro conocimiento, se encontraría ser natural en contradicción a un proceso milagroso. 

 

     Esta parte innovadora de la carta de Herschel se hizo pública y trajo alivio a la comunidad científica inglesa. Darwin leyó el Discurso Preliminar de Herschel cuando era estudiante en Cambridge, y como escribió en su Autobiografía, instaló en él “un ardiente celo para sumar aun la contribución más humilde a la noble estructura de las ciencias naturales” y luego desarrollar su teoría sobre el origen de las especies.  

     La asesoría de Herschel incluyó el escribir un bosquejo de la teoría en una serie de etapas: 

 

[...] primero dando por establecido hechos sobre la naturaleza, seguido por una analogía o extrapolación en teoría, y luego terminando con las razones de por qué él pensó que su visión era correcta o al menos una hipótesis que valía la pena considerar. 

 

     Después de reunirse con Herschel en 1836, casi treinta años después, Darwin escribe en su primer párrafo del Origen de las Especies que espera “[...] lanzar un poco de luz sobre el misterio de misterios, como había sido llamado por uno de los grandes filósofos”. Y sobre sus observaciones en Suramérica:  

 

Cuando estaba a bordo del H.M.S. “Beagle”, como naturalista, me impresionaron mucho ciertos hechos en la distribución de los habitantes de América del Sur y en las relaciones geológicas del presente con los habitantes del pasado de ese continente. Estos hechos me parecieron arrojar algo de luz sobre el origen de las especies, ese misterio de misterios, como lo ha llamado uno de nuestros más grandes filósofos. (Darwin, 1859) 

 

     Citando la carta que Herschel había escrito 30 años antes. En el capítulo 3 de la lucha por la subsistencia en El origen de las especies Darwin da cuenta de las coadaptaciones de los pájaros carpintero y de los muérdagos sin indicar cualquier relación entre ellos. Luego escribe cómo los muérdagos no necesariamente luchan con los árboles donde crecen por subsistir y hace una observación ecológica: 

 

Pero varias plántulas de muérdagos, creciendo juntas en la misma rama, puede decirse que luchan más entre ellas para subsistir. Como los muérdagos son diseminados por las aves, su existencia depende de ellas, y metafóricamente luchan con otras plantas con frutos, en tentar a las aves para devorar y por ello dispersar sus semillas. 

 

     Cien años después de la publicación de El origen de las especies de Darwin nací –una trivia irrelevante, pero un buen pretexto para escribir este ensayo ya que 40 años después, viendo crecer a mis hijas, inicié un viaje interminable en compañía de mis estudiantes para conocer y entender la biología de los muérdagos. En ese entonces, mis hijas me escuchaban en casa hablar con mucha pasión sobre mi trabajo de investigación, del arte y de la teoría de la evolución, tanto de la obra de Frida Kahlo como la de Darwin –tanto daño les habré hecho que por mucho tiempo pensaron que Frida y Darwin eran sus tíos (Figura 1).

 

 

MUÉRDAGOS  

 

Una planta parásita es aquella que deriva algunos o todos sus nutrientes de otra planta viva. El parasitismo en plantas ha evolucionado 12 veces de manera independiente, y se estima que el 1 % de las plantas con flores son parásitas; 4,750 especies en 292 géneros (Westwood y cols., 2010). Las plantas parásitas varían en sus historias de vida, tamaño, anatomía, fisiología y dependencia nutricional al hospedero. Por ejemplo, para derivar nutrientes de sus hospederos, algunas lo hacen indirectamente por medio de micorrizas y otras directamente a través de raíces modificadas. Los muérdagos son plantas parásitas que requieren de un árbol hospedero para completar su ciclo de vida (parásito obligado). Todos los muérdagos están en cinco familias del orden Santalales (87 géneros, 1,670 especies), donde el parasitismo evolucionó varias veces de manera independiente (Nickrent, 2011). Por lo tanto, la palabra muérdago es un nombre genérico usado para referirse a un grupo funcional de plantas con la misma forma de crecimiento. La mayoría de las especies de muérdagos se encuentra en la familia Loranthaceae (76 géneros, 1,044 especies; Nickrent, 2011); las especies de tres géneros se adhieren a los árboles por las raíces (parásitas de raíz) y el resto a los tallos (parásitas de tallo) para sustraer agua y nutrientes a través de una raíz modificada. Aunque pueden realizar fotosíntesis (hemiparásitas), en algunas especies el parasitismo es completo, ya que hay ausencia de fotosíntesis (holoparásitas). 

 

DISPERSIÓN Y ESPECIFICIDAD CON HOSPEDEROS  

 

El género Psittacanthus (Loranthaceae), el más rico en especies en el continente americano (más de 120 especies), está distribuido desde el norte de México hasta Brasil (Kuijt, 2009). Estos muérdagos se distinguen por sus flores largas de colores cercanos al rojo, polinizadas generalmente por colibríes, y por sus frutos ricos en lípidos, cuya semilla es dispersada por aves frugívoras (Ornelas, 2019). Dado que la dispersión de sus semillas es mediada por aves, su rango de distribución está relacionado con la conducta de forrajeo de las aves y con la disponibilidad y susceptibilidad de árboles hospederos. Por ello, los patrones de distribución espacial de Psittacanthus son una consecuencia del comportamiento de los dispersores de semillas. Las aves consumen el fruto entero o solo el exocarpio exterior (donde se encuentran los lípidos y otros nutrientes), e ingieren la semilla con restos de viscina (sustancia pegajosa que envuelve a la semilla). Una vez que el ave ha removido e ingerido el exocarpio, se regurgita la semilla con restos de viscina y la deja caer o la frota con el pico sobre la rama donde está perchada para deshacerse de la semilla, lo que permite adherirse a la rama del hospedero. Si se ingiere, transita por el tracto digestivo para luego caer como excreta potencialmente en una rama adecuada. Aunque germinan fácilmente en casi todas las situaciones, las semillas deben liberarse del exocarpio y las aves depositarlas en ramas delgadas de rápido crecimiento de árboles hospederos susceptibles para que su establecimiento sea más exitoso. Asimismo, la susceptibilidad a la infección puede variar entre árboles hospederos y, por lo tanto, mayor especificidad en ciertos árboles, lo que podría cambiar el flujo genético entre muérdagos, adaptación del muérdago al hospedero local y la eventual formación de razas de muérdago por hospedero (Norton y Carpenter, 1998; Figura 2). 

     El otro componente de la eficacia de la dispersión de semillas, es su capacidad para germinar después del paso por el tracto digestivo de las aves. Hasta donde se ha estudiado, los efectos del paso por el tracto digestivo parecen ser positivos. En experimentos de inoculación cruzada (Figura 2), hemos analizado los efectos de la procedencia de la semilla del muérdago (hospedero donde crece la planta madre), el tránsito intestinal (ave que regurgita o defeca la semilla) y el destino de la semilla (hospedero donde se deposita la semilla) en la germinación de la semilla y en el establecimiento y supervivencia de la plántula (Ramírez y Ornelas, 2012). Encontramos que las semillas germinan más en la especie de hospedero con mayor prevalencia a nivel local, cuando son consumidas y retenidas menos tiempo en el tracto digestivo, y cuando son depositadas en ramas de la misma especie hospedera de donde provenían las semillas. Estos resultados apoyan la hipótesis de que la formación de razas de muérdagos a nivel local depende de la especificidad y susceptibilidad del hospedero con mayor prevalencia (Figura 2). 

 

 

     Después de adherirse a una rama, las semillas germinan y empieza la conexión y penetración de la corteza a través del haustorio, una raíz modificada de tejido conductivo especializada en su mayor parte de parénquima, con la cual sustraen agua y nutrientes. Aunque realizan fotosíntesis, las alteraciones anatómicas y las modificaciones de los tejidos del haustorio permiten el tránsito de agua hacia el muérdago y posiblemente el intercambio de señales moleculares y sustancias como hormonas que, dependiendo de su concentración, modifican los elementos del tamiz y tejidos vasculares del hospedero y del muérdago en el haustorio. En un mes, aproximadamente, las plántulas con una o dos hojas ya están adheridas al tronco y se establecen definitivamente logrando su madurez sexual en uno o dos años. Las condiciones ambientales que el hospedero ofrece y su calidad representan el ambiente al que las plántulas se enfrentan a nivel local, por lo que los muérdagos se establecen y sobreviven en hospederos más frecuentes y de mayor compatibilidad por la estructura de su madera, y por el ambiente y recursos que ofrecen (Ornelas y Ramírez-Barahona, 2020). 

     Aunque la interacción muérdago-hospedero se ha estudiado desde diversas perspectivas, el grado de dependencia y el rango de hospederos (número de especies infectadas por una de muérdago) varían geográficamente entre especies de Psittacanthus. Por ejemplo, las especies cercanamente emparentadas P. schiedeanus y P. calyculatus son generalistas, infectan más de 20 especies de hospederos a lo largo de su distribución, aunque localmente la prevalencia e infección son mayores en una o dos especies de hospederos. En otras especies la especificidad es mayor, parasitando especies de una familia o de un género. Por ejemplo, P. mayanus parasita leguminosas, P. auriculatus ocurre en Acacia, P. angustifolius en Pinus, P. ramiflorus en Quercus, y P. sonorae, P. palmeri y P. rhynchanthus en Bursera (Kuijt, 2009). Aunque en México la distribución de algunas especies se traslapa, en general su distribución geográfica es disyunta y hay poco traslape en el uso de hospederos (Ornelas, 2019). 

 

MODELOS DE ESPECIACIÓN   

 

La especificidad de hospedero ha sido sugerida en Psittacanthus utilizando experimentos de dispersión e inoculación cruzada (Figura 2), pero en otros grupos de muérdagos se ha ocumentado diferenciación genética entre muérdagos de la misma especie creciendo entre especies de ospederos diferentes, lo cual sugiere la existencia de razas de hospederos. Sin embargo, en los casos estudiados las distintas razas de hospederos estaban geográficamente aisladas. Aunque se piensa que la especiación vía formación de razas es el resultado de la especialización de los muérdagos a sus hospederos (Norton y Carpenter, 1998), hay otros factores que podrían explicar la estructuración genética observada, como la distribución geográfica de los hospederos, particularmente cuando las razas de hospederos están distribuidas alopátricamente. Si una especie de muérdago utiliza dos o más especies de hospederos, el pool genético de esa especie de muérdago puede empezar a diferenciarse en “razas de hospederos”, las que eventualmente podrían divergir en especies diferentes (Ornelas, 2019). Este escenario tiene que ver con el “misterio de misterios” de Darwin: 

 

[...] estas formas aún pueden ser solamente [...] variedades; pero tenemos que suponer que las etapas de modificación deben ser más numerosas o mayores en cantidad, para convertir estas formas en especies [...] por ello las especies son multiplicadas [...] (Darwin, 1859, p. 120). 

 

     Para abordar la pregunta de cómo las especies nuevas se originan a partir de especies existentes, podemos recurrir al patrón observado por Darwin en el que especies cercanamente emparentadas de plantas, en algunos casos de linajes altamente especiosos, frecuentemente difieren en rasgos florales asociados a la atracción y recompensa de sus polinizadores en situaciones de simpatría, es decir, cuando las poblaciones no están geográficamente aisladas. El problema aquí es, ¿cómo las poblaciones que viven en la misma área, e intercambiando genes divergen entre sí? La especiación por simpatría (modo de especiación que ocurre en el mismo lugar y por aislamiento reproductivo) es una idea muy controvertida y muchos biólogos piensan que probarla es extremadamente difícil. Sin embargo, hay algunos ejemplos convincentes en que las poblaciones en diferentes hábitats están sujetas a patrones contrastantes de selección natural (selección divergente) y superan el flujo de genes para divergir en diferentes especies. Esto podría ocurrir si los muérdagos se adaptaran a vivir en diferentes hospederos dentro de la misma región geográfica (Figura 2). La especiación simpátrica para muérdagos no es fácil de visualizar cuando la especie es generalista en sus interacciones con los hospederos, polinizadores y dispersores. Sin embargo, el modelo de especiación de muérdagos por formación de razas de hospederos podría ser favorecido cuando hay apareamiento selectivo entre plantas que parasitan el mismo hospedero en una región dada a partir de un patrón selectivo en el movimiento de polen. Este escenario sería factible si las conductas de forrajeo de los polinizadores se modifican incrementando el tamaño de las recompensas (volumen de néctar), mismas que serían reforzadas por el aprendizaje de los polinizadores de la divergencia de ese rasgo (Ornelas, 2019).  

     Seguidos de la divergencia inicial de rasgos asociados a la polinización, los movimientos de las semillas por los dispersores que generan reinfecciones del hospedero, pueden contribuir a la especiación a través de selección en contra de fenotipos intermedios en simpatría; los movimientos y preferencias de perchas de los dispersores podrían generar patrones de infección y reinfección de hospederos más compatibles. Por ello, las diferencias en la utilización local de hospederos y los posibles efectos indirectos de las interacciones con sus vectores pueden promover condiciones ecológicas para formar especies nuevas en simpatría por formación de “razas” de hospederos (Figura 2). Aunque es posible que la variación en rasgos de los muérdagos promueva diferencias en la dispersión de semillas entre hospederos mediada por vectores, y esto promover el aislamiento reproductivo, la formación de razas de hospederos es poco probable en especies de Psittacanthus con una amplia distribución geográfica y generalistas en sus interacciones (rango amplio de especies de hospederos, polinizadores y dispersores de semillas). 

     El mayor debate entre biólogos de la especiación es el contexto geográfico en el cual ocurre. Ernst Mayr defendió su visión de que la especiación es más probable cuando poblaciones se aíslan geográficamente entre ellas, de tal forma que la evolución dentro de las poblaciones aisladas lleva hacia la acumulación de diferencias, el desenlace eventualmente será la especiación: “La [...] evolución de los mecanismos de aislamiento como subproducto de la divergencia genética constante es inevitable” (Mayr, 1963, p. 581). Estos cambios pueden ocurrir por selección natural o por azar (deriva génica), y en ambos casos resulta en aislamiento reproductivo. Esta visión de especiación de poblaciones geográficamente aisladas (especiación alopátrica), ha jugado un papel central en la evolución de la biodiversidad y se ha mantenido entre los biólogos de la especiación como el modo de especiación más importante. La especiación alopátrica en muérdagos puede resultar por la reducción en el flujo de genes entre poblaciones aisladas, adaptación ecológica a diferentes condiciones ambientales (hábitats diferentes) y por la selección divergente generada en cada población por sus interacciones con especies diferentes de hospederos, polinizadores o dispersores diferentes entre poblaciones alopátricas (Figura 3).  

 

 

     Otro escenario de especiación frente al flujo de genes es la “especiación parapátrica”. Este modo de especiación se refiere a poblaciones que están situadas en proximidad geográfica, generalmente con rangos contiguos, pero no superpuestos. Aquí, una pequeña proporción de cada población está en contacto real entre sí y, por lo tanto, se considera en simpatría, mientras que la mayoría de los individuos residen separados por lo que los encuentros entre ellos son infrecuentes (Figura 3). La divergencia parapátrica podría ocurrir cuando una especie de muérdago interactúa con diferentes especies de hospederos, polinizadores y/o dispersores a lo largo de su rango de distribución, pero en poblaciones parapátricas interactúa con una especie diferente de hospedero y/o un gremio diferente de polinizadores o dispersores de su rango de distribución. Tales patrones de interacción pueden generar adaptación local a hospederos en las áreas de traslape, y la especiación entre poblaciones dependerá de la fuerza de la selección versus los niveles de flujo genético en fronteras de parapatría. 

     Para todos los modos de especiación hay que pensar en la selección natural como el mecanismo central de cambio evolutivo dentro de las especies. Por lo tanto, la selección natural juega un papel importante en la generación de diversidad genética y fenotípica observada en la naturaleza y es responsable de la formación de nuevas especies (especiación). Sin embargo, en los últimos años se ha cuestionado si la diversidad fenotípica y la de especies surgen a través de los mismos procesos propuestos por Darwin. Por ejemplo, se ha cuestionado si poblaciones que viven en diferentes contextos ecológicos (hábitats desérticos versus bosques) sufren cambios evolutivos divergentes y adaptativos a través de la selección natural divergente, o si la adaptación a diferentes entornos puede causar diferencias entre las poblaciones en la forma en que los individuos se reconocen, de tal forma que los de diferentes poblaciones eviten el apareamiento entre sí, o que los híbridos exhiban una aptitud reducida si se produce el apareamiento.  

     Así, las poblaciones cesan el intercambio de genes, divergiendo en especies separadas por los cambios adaptativos ocurridos a través de la selección natural. Esta es una descripción simple de la “hipótesis ecológica de la especiación”. Específicamente, la especiación ecológica se define como el proceso por el cual las barreras al flujo de genes evolucionan entre poblaciones como resultado de una selección divergente entre ambientes. Bajo este proceso, las poblaciones ecológicamente divergentes deberían exhibir mayor aislamiento reproductivo que poblaciones ecológicamente similares, los rasgos involucrados en la adaptación divergente causarán aislamiento reproductivo, y el flujo genético disminuirá a medida que aumenten las diferencias ecológicas entre las poblaciones (Rundle y Nosil, 2005). 

     Dada su distribución actual en México, la formación de especies en Psittacanthus parece haber sido por alopatría. Mediante el análisis de secuencias de ADN y modelación de nicho ecológico hemos examinado la filogeografía de varias especies de Psittacanthus en México. Específicamente exploramos los efectos de factores históricos, climáticos y ecológicos sobre la distribución de la variación genética en la geografía. Pensamos que la diversidad y estructuración geográfica de la variación genética estaría relacionada con los cambios en su distribución geográfica creados por los movimientos de expansión/contracción, fragmentación y colonización de las especies de hospederos durante o en tiempos que precedieron las glaciaciones del Pleistoceno. En especies de amplia distribución observamos que la diferenciación genética entre poblaciones aisladas geográficamente ocurrió durante el Pleistoceno. Por ejemplo, las poblaciones de P. rhynchanthus de la península de Yucatán y las poblaciones en las vertientes del Golfo de México y el Pacífico divergieron hace un millón de años, mientras que las poblaciones continentales y las de la península de Baja California de P. sonorae divergieron durante el Último Glacial Máximo, hace cerca de 20,000 años.  

 

 

     En otros casos, la diferenciación genética es menor, pero aparentemente vinculada a la fragmentación o contracción de hábitats durante los ciclos glaciares del Pleistoceno (Figura 4) y, en algunos casos, a la invasión de nuevos ambientes (Ornelas y cols., 2016). Aunque cientos de secuencias fueron analizadas, no tienen la resolución que los genomas tendrían para entender el papel de factores bióticos sobre la estructuración geográfica de la variación genética. Por ello incursionamos en la era genómica, para entender el proceso de especiación como un continuo que refleje de una manera más realista la dinámica del proceso de la especiación, usando una aproximación filogeográfica, identificando regiones del genoma que promueven la divergencia de los linajes, entendiendo si el modo de especiación ha ocurrido con flujo genético y para saber si la diferenciación de las regiones genómicas está ligada a los rasgos que median sus interacciones. A raíz de la revolución genómica, el estudio de la especiación está en su infancia, donde apenas aprendemos cómo la selección genómica localizada puede causar heterogeneidad en paisajes de introgresión e hibridación por flujo genético. Particularmente, los recursos genómicos en desarrollo nos facilitarán el entendimiento molecular del parasitismo de plantas que conduzcan a la identificación de genes vitales en su desarrollo, parasitismo, y de la transición morfológica y fenológica de los haustorios en la especialización y cambios de hospederos. Para ello, describiremos la variación genómica entre individuos de varias especies de Psittacanthus creciendo en distintos hospederos y compararemos dicha variación genómica con énfasis en los genes candidatos asociados a la formación del haustorio, y a las respuestas adaptativas de estos muérdagos a cambios entre ambientes contrastantes y cambios de hospedero. ¿Será que este camino nos ayude a desenredar el “misterio de misterios”? 

 

REFERENCIAS

 

Darwin C (1859). On the origin of species by means of natural selection, or the preservation of favoured races in the struggle for life. London, UK: John Murray. 

Kuijt J (2009). Monograph of Psittacanthus (Loranthaceae). Syst Bot Monogr 86:1-361. 

Mayr E (1963). Animal species and evolution. Harvard, MA: Harvard University Press. 

Nickrent DL (2011). Santalales (including mistletoes). In: Encyclopedia of Life Sciences (ELS). Chichester, UK: John Wiley & Sons, Ltd. 

Norton DA and Carpenter MA (1998). Mistletoes as parasites: host specificity and speciation. Trends Ecol & Evol 13:101-105. 

Ornelas JF (2019). Los muérdagos Psittacanthus en México: ecología, evolución, manejo y conservación. Biodiversitas 146:12-16. 

Ornelas JF y Ramírez-Barahona S (2020). Transmisión y especificidad de muérdagos. Portal Comunicación Veracruzana. Recuperado de: https://elportal.mx/?p=125970. 

Ornelas JF, Licona-Vera Y and Vásquez-Aguilar AA (2018). Genetic differentiation and fragmentation in response to climate change of the narrow endemic Psittacanthus auriculatus. Trop Conserv Sci 11:1-15. 

Ornelas JF, Gándara E, Vásquez-Aguilar AA, Ramírez-Barahona S, Ortiz-Rodriguez AE, González C, Mejía Saules MT and Ruiz-Sanchez E (2016). A mistletoe tale: postglacial invasion of Psittacanthus schiedeanus (Loranthaceae) to Mesoamerican cloud forests revealed by molecular data and species distribution modeling. BMC Evol Biol 16:78. 

Ramírez MM and Ornelas JF (2012). Cross-infection experiments of Psittacanthus schiedeanus (Loranthaceae): effects of host provenance, gut passage and host fate on mistletoe seedling survival. Plant Disease 96:780-787. 

Rundle HD and Nosil P (2005). Ecological speciation. Ecol Lett 8:336-352. 

Westwood JH, Yoder JI, Timko MP and de Pamphilis CW (2010). The evolution of parasitism in plants. Trends Plant Sci 15:227-235.