Las cactáceas son esenciales para la estructura y funcionamiento de las regiones áridas y semiáridas porque establecen interacciones ecológicas con otras plantas y animales. Una de estas interacciones es la polinización de las flores por animales vertebrados e invertebrados. Las abejas, colibríes y murciélagos visitan las flores para consumir el néctar y, de manera inadvertida, ayudan a transportar el polen entre las flores de distintas plantas. El polen transportado entre las flores permite la fecundación de los óvulos y la formación de las semillas.

     El néctar de las flores es necesario para la reproducción de las cactáceas porque atrae a los polinizadores. Sin embargo, existen alrededor de 70 especies de cactáceas que, además de producir néctar en las flores, también pueden producirlo en estructuras denominadas nectarios extraflorales –es decir, nectarios ubicados fuera de las flores– (Mauseth et al., 2016). El néctar de los nectarios extraflorales no es necesario para la polinización, pero puede atraer abejas, avispas, chinches, escarabajos, mariposas, moscas y, especialmente, hormigas (Tabla 1), que pueden beneficiar a las cactáceas.

     Este trabajo describe qué son los nectarios extraflorales, qué tipos de nectarios extraflorales tienen las cactáceas y qué hormigas consumen el néctar de estos nectarios. Además, describe los beneficios que las cactáceas pueden obtener del consumo del néctar por las hormigas.

 

NÉCTAR Y NECTARIOS EXTRAFLORALES

 

Los nectarios extraflorales son glándulas que producen néctar y pueden ubicarse en distintas partes de las cactáceas, como tallos, areolas –las estructuras del tallo donde crecen las espinas, flores y frutos– y frutos (Mauseth et al., 2016). El néctar puede contener agua, azúcares como glucosa, fructosa y sacarosa, así como alrededor de 20 aminoácidos, entre ellos asparagina, glutamina, serina, valina y prolina (Tabla 1; Blom y Clark, 1980; Ruffner y Clark, 1986). Sin embargo, la composición y producción del néctar pueden variar según la etapa reproductiva de la cactácea y la hora del día. Por ejemplo, el néctar de Ferocactus acanthodes es menos acuoso y más azucarado cuando tiene botones florales que cuando tiene frutos inmaduros (Ruffner y Clark, 1986). Asimismo, los nectarios extraflorales de Ferocactus gracilis pueden producir néctar todo el día, aunque su producción es mayor a las 12:00, 18:00 y 24:00 h (Blom y Clark, 1980).

     Pocos estudios han evaluado la composición y producción del néctar porque los nectarios extraflorales producen cantidades pequeñas que son difíciles de recolectar. Los nectarios extraflorales de Opuntia acanthocarpa y Ferocactus acanthodes producen 0.3 µl y 1.2-4.0 µl de néctar por día (1 µl es igual a una millonésima parte de un litro), respectivamente (Pickett y Clark, 1979; Ruffner y Clark, 1986). Sin embargo, el consumo continuo del néctar por las hormigas impide que este se acumule en los nectarios extraflorales. Además, el néctar es altamente viscoso porque las altas temperaturas ambientales evaporan el agua, lo cual dificulta su recolección (Blom y Clark, 1980).

     Las cactáceas pueden tener cuatro tipos de nectarios extraflorales (Figura 1). El primer tipo son espinas modificadas, cortas, anchas y romas. Estos nectarios se han encontrado en especies de Coryphantha, Echinocactus, Ferocactus, Sclerocactus, Thelocactus y Cylindropuntia (Mauseth et al., 2016). El segundo tipo son espinas comunes, sin ninguna modificación aparente. Estos nectarios se han encontrado en especies de Brasiliopuntia, Calymmanthium, Harrisia, Opuntia, Pereskiopsis y Quiabentia (Mauseth et al., 2016). El tercer tipo son hojas pequeñas ubicadas debajo de las areolas. Estos nectarios se han encontrado en especies de Acanthocereus, Leptocereus, Myrtillocactus, Pachycereus y Stenocereus (Mauseth et al., 2016). El cuarto tipo son regiones del tallo ubicadas debajo de las areolas, conformadas por una capa exterior o epidermis y una capa interior o corteza. Estos nectarios se han encontrado en especies de Armatocereus, Leptocereus y Pachycereus (Mauseth et al., 2016).

 

HORMIGAS VISITANTES

 

Los nectarios extraflorales pueden ser visitados por hormigas de las subfamilias Myrmicinae, Dolichoderinae, Formicinae y Pseudomyrmecinae (Tabla 1, Figura 2). Sin embargo, sus visitas varían entre el día y la noche. Algunas hormigas, como Brachymyrmex depilis (Formicinae), Crematogaster opuntiae (Myrmicinae), Dorymyrmex insanus (Dolichoderinae) y Myrmecocystus mimicus (Formicinae), visitan los nectarios durante el día (Blom y Clark, 1980; Ness et al., 2006). Por el contrario, otras hormigas, como Camponotus ocreatus (Formicinae) y Crematogaster depilis (Myrmicinae), los visitan durante la noche (Blom y Clark, 1980).

     La abundancia de hormigas en los nectarios extraflorales también puede variar durante el día debido a su habilidad competitiva y tolerancia a la temperatura ambiental (Fitzpatrick et al., 2014). Las hormigas Solenopsis aurea, S. xyloni y C. opuntiae son abundantes en los nectarios extraflorales de Ferocactus wislizeni en la mañana y en la tarde. Estas especies son buenas competidoras que impiden a otras especies usar los nectarios, pero son poco tolerantes a las altas temperaturas del mediodía (Fitzpatrick et al., 2014). Por el contrario, la hormiga F. pruinosus es particularmente abundante en los nectarios de F. wislizeni al mediodía. Esta especie es una mala competidora que solo puede acceder a los nectarios cuando no están ocupados por las buenas competidoras, y además es muy tolerante a las altas temperaturas (Fitzpatrick et al., 2014).

 

BENEFICIOS PARA LAS CACTÁCEAS

 

El consumo del néctar extrafloral por las hormigas puede proporcionar varios beneficios a las cactáceas. Uno de ellos es la defensa contra insectos herbívoros (Marazzi et al., 2013). Las hormigas que consumen el néctar extrafloral defienden a las cactáceas de los herbívoros que se alimentan de sus tallos, flores y frutos. Las hormigas S. xyloni, S. aurea, C. opuntiae y F. pruinosus defienden a F. wislizeni de chinches y larvas de mariposa (Ness et al., 2006). Sin embargo, las hormigas difieren en su capacidad defensiva. Por ejemplo, Solenopsis xyloni es la mejor defensora, ya que solo necesita alrededor de 9 individuos para atacar y remover 5 larvas de mariposa en 30 minutos, seguida por S. aurea y C. opuntiae, que necesitan 14 y 19 individuos, respectivamente. Forelius pruinosus es la peor defensora, pues requiere 30 individuos (Ness et al., 2006).

     De manera similar, algunas especies de hormigas, como Camponotus planatus, Paratrechina longicornis y Crematogaster brevispinosa, defienden a Opuntia stricta de chinches, moscas minadoras y larvas de mariposa (Oliveira et al., 1999). Sin embargo, la defensa varía según el tipo de herbívoro. Las hormigas solo defienden a la cactácea de las larvas de mariposa que se alimentan de tallos jóvenes y botones florales cercanos a los nectarios extraflorales, productores de néctar. Por el contrario, no la defienden de chinches y moscas minadoras que se alimentan de tallos viejos, donde los nectarios ya no producen néctar (Oliveira et al., 1999).

     Las hormigas que consumen néctar extrafloral pueden variar desde especies que atacan y remueven herbívoros hasta especies que los toleran y conviven con ellos. Las primeras establecen un mutualismo defensivo, donde ambas partes obtienen beneficios: las hormigas reciben néctar y las cactáceas son defendidas. Las segundas establecen un comensalismo, donde solo las hormigas obtienen beneficio (néctar), sin defender a las cactáceas.

     Además de la defensa, el consumo de néctar extrafloral por hormigas podría beneficiar a las cactáceas en la polinización y enriquecimiento del suelo (Marazzi et al., 2013), aunque estos efectos no han sido evaluados experimentalmente en cactáceas. Respecto a la polinización, las flores de F. wislizeni ocupadas por hormigas agresivas como S. xyloni son menos visitadas por polinizadores que aquellas ocupadas por hormigas menos agresivas como F. pruinosus, lo que reduce la producción de semillas (Ness, 2006). Se ha sugerido que el néctar extrafloral podría distraer a las hormigas de las flores, evitando que interfieran en la polinización (Marazzi et al., 2013). Para comprobar este efecto es necesario estudiar si las cactáceas con mayor cantidad de néctar extrafloral tienen menos hormigas en las flores que las cactáceas con menor cantidad.

     Respecto a los nutrientes del suelo, las hormigas acumulan residuos orgánicos cerca de sus nidos, enriqueciendo el suelo. Se ha sugerido que el néctar extrafloral podría incentivar a las hormigas a anidar cerca de las cactáceas; por ejemplo, los nidos de la hormiga C. opuntiae se distribuyen cerca de las plantas de F. wislizeni que tienen más nectarios (Lanan y Bronstein, 2013), aunque se desconoce si esto enriquece el suelo. Para comprobar este efecto es necesario estudiar si las cactáceas con mayor cantidad de néctar extrafloral, tienen mayor número de nidos y nutrientes del suelo, que las cactáceas con menor cantidad. Los beneficios del néctar extrafloral no son excluyentes: mutualismo defensivo, distracción de hormigas y enriquecimiento del suelo pueden ocurrir simultáneamente en una misma especie de cactácea.

 

CONCLUSIONES

 

Los nectarios extraflorales están presentes en muchas cactáceas. Su néctar proporciona agua, azúcares y aminoácidos a insectos, especialmente hormigas, lo que puede beneficiar a las cactáceas mediante defensa contra herbívoros, reducción de interferencia en polinización y aumento de nutrientes en el suelo.

     El estudio del néctar extrafloral y sus beneficios requiere mayor atención, ya que solo se han evaluado 10 o 12 especies de las aproximadamente 70 con nectarios extraflorales. Estos estudios, por ejemplo, podrían contribuir a entender por qué solo 70, de alrededor de 1,000 especies de cactáceas, tienen nectarios extraflorales. Las especies con nectarios extraflorales habitan distintos ecosistemas como pastizales, matorrales xerófilos, selvas secas y selvas lluviosas, por lo que podrían estar sujetas a distintas presiones de selección. Sin embargo, para entender estas presiones es necesario estudiar cómo varían los beneficios que las cactáceas pueden obtener del consumo del néctar por las hormigas en estos ecosistemas. Los aspectos mencionados resaltan la necesidad de investigar más para comprender las implicaciones ecológicas y evolutivas del néctar extrafloral y sus beneficios.

 

REFERENCIAS

 

Blom PE and Clark WH (1980). Observations of ants (Hymenoptera: Formicidae) visiting extrafloral nectaries of the barrel cactus, Ferocactus gracilis Gates (Cactaceae), in Baja California, Mexico. Southwestern Naturalist 25:181-196.

Fitzpatrick G, Lanan MC and Bronstein JL (2014). Thermal tolerance affects mutualist attendance in an ant-plant protection mutualism. Oecologia 176:129-138.

Lanan MC and Bronstein JL (2013). An ant’s-eye view of an ant-plant protection mutualism. Oecologia 172:779-790.

Mauseth JD, Rebmann JP and Rodrigues Machado S (2016). Extrafloral nectaries in cacti. Cactus and Succulent Journal 88:156-171.

Marazzi B, Bronstein J and Koptur S (2013). The diversity, ecology and evolution of extrafloral nectaries: current perspectives and future challenges. Annals of Botany 111:1243-1250.

Ness JH (2006). A mutualism’s indirect costs: the most aggressive

plant bodyguards also deter pollinators. OIKOS 113:506-514.

Ness JH, Morris WF and Bronstein JL (2006). Integrating quality and quantity of mutualistic service to contrast ant species protecting Ferocactus wislizeni. Ecology 87:912-921.

Oliveira PS, Rico-Gray V, Díaz-Castelazo C and Castillo-Guevara C (1999). Interaction between ants, extrafloral nectaries and insect herbivores in Neotropical coastal sand dunes: herbivore deterrence by visiting ants increases fruit set in Opuntia stricta (Cactaceae). Functional Ecology 13:623-631.

Pickett CH and Clark WD (1979). Function of extrafloral nectaries in Opuntia acanthocarpa (Cactaceae). American Journal of Botany 66:618-625.

Ruffner GA and Clark WD (1986). Extrafloral nectar of Ferocactus acanthodes (Cactaceae): Composition and its importance to ants. American Journal of Botany 73:185-189.